1467年在1412年由聖尼康主持修建的木制聖三一堂的原址上修建了一座新的單穹頂的聖靈降於使徒堂。這座教堂的承建者是來自普斯克夫修建過莫斯科克裡姆林宮的建築隊。在教堂的圓頂下建築者修築了一座開放式的鐘樓。在1608-1610年修道院被波蘭人包圍期間這座教堂被用作了望塔。

聖靈教堂與聖三一大教堂構成了一個整體。聖靈教堂的壁畫於1655年完工，但是在19世紀中葉被油畫所取代。聖像壁是由大修道院的木雕藝人在1866年用紅木雕刻的。在教堂內安放了希臘的聖馬克希姆（1556）和拉德尼茲的聖安東尼奧（1877）兩位聖人的聖骸。聖馬克希姆是他那個時代希臘最博學的人之一。1518年他受偉大的莫斯科王子巴茲爾三世（瓦西裡三世）的邀請從阿托斯來到莫斯科將希臘語的禮拜儀式典籍和聖教父們的著做翻譯成俄語。他自己也撰寫了大量的神學著作。1556年他逝世於修道院並被安葬於此。1988年被封為聖。

聖安東尼奧於1996年被封為聖。自1770年以來莫斯科大牧首就由修道院院長兼任。聖安東尼奧於1831-1877年期間任修道院主管。