1467年在1412年由圣尼康主持修建的木制圣三一堂的原址上修建了一座新的单穹顶的圣灵降于使徒堂。这座教堂的承建者是来自普斯克夫修建过莫斯科克里姆林宫的建筑队。在教堂的圆顶下建筑者修筑了一座开放式的钟楼。在1608-1610年修道院被波兰人包围期间这座教堂被用作了望塔。

圣灵教堂与圣三一大教堂构成了一个整体。圣灵教堂的壁画于1655年完工，但是在19世纪中叶被油画所取代。圣像壁是由大修道院的木雕艺人在1866年用红木雕刻的。在教堂内安放了希腊的圣马克希姆（1556）和拉德尼兹的圣安东尼奥（1877）两位圣人的圣骸。圣马克希姆是他那个时代希腊最博学的人之一。1518年他受伟大的莫斯科王子巴兹尔三世（瓦西里三世）的邀请从阿托斯来到莫斯科将希腊语的礼拜仪式典籍和圣教父们的著做翻译成俄语。他自己也撰写了大量的神学著作。1556年他逝世于修道院并被安葬于此。1988年被封为圣。

圣安东尼奥于1996年被封为圣。自1770年以来莫斯科大牧首就由修道院院长兼任。圣安东尼奥于1831-1877年期间任修道院主管。